Development and evolution of the vertebrate mineralized skeleton : histomorphogenetic modeling applied to pteraspidomorph fossils - Thèses de Sorbonne Université
Thèse Année : 2023

Development and evolution of the vertebrate mineralized skeleton : histomorphogenetic modeling applied to pteraspidomorph fossils

Développement et évolution du squelette minéralisé des vertébrés : modélisation histomorphogénétique appliquée aux fossiles de ptéraspidomorphes

Résumé

The mineralized skeleton is a key structure in vertebrates. Like many other metazoan groups, it serves essential functions, including support, protection, feeding, and various physiological roles. Since its origin, this mineralized skeleton has diversified at multiple scales. Today, it comprises a variety of elements made up of different tissues, with varying composition and structure. To better understand the current distribution of histomorphological properties in the mineralized skeleton of vertebrates, we can examine the origins and evolutionary history of this diversity.The study of the distribution of mineralized tissues in present and past vertebrates has enhanced our understanding of their phylogenetic and temporal origins. One of the oldest known mineralized tissues have been notably found in pteraspidomorphs (stem-gnathostomes; Ordovician-Devonian). Their mineralized dermal skeleton takes the form of two cephalothoracic plates, accompanied by numerous scales covering the rest of their bodies. These structures generally consisted of two bone layers, a compact one and a spongy one, topped with odontodes (extra-buccal teeth) made of dentine, sometimes associated with enameloid (a tissue similar to enamel). Although these elements provide insights into the origins and evolution of tissues in vertebrates, the precise mechanisms of their diversification remain quite enigmatic. The objective of this thesis is to explore, in an integrated manner, the developmental mechanisms that may have favored the emergence of tissues during the evolution of the mineralized skeleton in vertebrates. The first part was dedicated to the revision of concepts related to dental tissues, their method of identification, as well as their current and past distribution. This contributed to clarifying the nomenclature and validity of previous identifications of dental tissues, while also proposing a phylogenetic framework to discuss their key evolutionary stages. The second part focused on constructing a current histogenetic model of dentin, enameloid, and enamel. This allowed for the study of transition mechanisms between tissues by exploring the in silico impact of developmental parameters on the formation of dental tissues. Various developmental modifications leading to the transition between enameloid and enamel were thus identified, suggesting that the establishment of new tissues does not necessarily require the acquisition of new genes. The third part, adding a morphogenetic dimension to the previous histogenetic model, focused on the formation of dental structures composed of dentin, enameloid, and enamel. The in silico exploration of the impact of the initial curvature of the epithelium and the spatiotemporal activation timing of cells revealed that modifying such intercellular parameters influenced the presence and distribution of tissues within a structure. The fourth part, revising the paleohistology of Astraspis, aimed to reconstruct the ontogeny of one of the earliest 'dental' structures. In addition to strengthening the identification of the covering tissue as enameloid, it allowed for a comparison of the developmental mechanisms of these early structures with those of contemporary ones. A major difference was that the odontodes of stem-gnathostomes appeared to form through synchronous, rather than delayed, activation of mesenchymal cells. The fifth part delved into the histomorphogenesis of the 'fingerprint' and 'honeycomb' structures found in Anglaspis. This facilitated a discussion of structuring mechanisms, such as reaction-diffusion processes, that could have influenced the formation of the skeletons in early vertebrates.
Le squelette minéralisé est une structure clé des vertébrés. À l'instar de nombreux autres groupes de métazoaires, celui-ci assure des fonctions essentielles (soutien, protection, alimentation et divers rôles physiologiques). Depuis son origine, ce squelette minéralisé s’est diversifié à plusieurs échelles. Aujourd'hui, il comporte une variété d'éléments, constitués de divers tissus, dont la composition et la structure peuvent varier. Pour mieux appréhender la répartition actuelle des propriétés histomorphologiques du squelette minéralisé des vertébrés, nous pouvons nous interroger sur les origines et l'histoire évolutive de cette diversité. L'étude de la distribution des tissus minéralisés chez les vertébrés actuels et passés a permis de mieux comprendre leurs origines phylogénétiques et temporelles. Certains des tissus minéralisés parmi les plus anciennement connus ont été découverts chez les ptéraspidomorphes (stem-gnathostomes ; Ordovicien-Dévonien). Leur squelette dermique minéralisé prenant la forme de deux plaques céphalothoraciques, accompagnées de nombreuses écailles recouvrant le reste de leur corps. Ces structures se composaient de deux couches osseuses, une compacte et une spongieuse, surmontées d'odontodes (dents extra-buccales) faites de dentine, parfois associées à de l'émailloïde (tissu semblable à l'émail). Bien que ces éléments fournissent des indications sur les origines et l'évolution des tissus chez les vertébrés, les mécanismes précis de leur diversification restent assez énigmatiques. L’objectif de cette thèse est ainsi d’explorer, de manière intégrée, les mécanismes développementaux ayant pu favoriser l'émergence des tissus durant l’évolution du squelette minéralisé des vertébrés. Une première partie a été consacrée à la révision des concepts liés aux tissus dentaires, à leur méthode d'identification, ainsi qu'à leur distribution actuelle et passée. Cela a contribué à clarifier la nomenclature et la validité des identifications antérieures des tissus dentaires, tout en proposant un cadre phylogénétique pour discuter de leurs étapes évolutives clés. Une deuxième partie s’est portée sur la construction d’un modèle histogénétique actualiste de la dentine, l’émailloïde et l’émail. Celui-ci a permis d’étudier les mécanismes de transition entre les tissus en explorant in silico l’impact de paramètres développementaux sur la formation de tissus dentaires. Diverses modifications développementales menant à la transition entre émailloïde et émail ont ainsi pu être mis en évidence, suggérant que la mise en place de nouveaux tissus ne nécessite pas nécessairement l’acquisition de nouveaux gènes. Une troisième partie, ajoutant une dimension morphogénétique au précédent modèle histogénétique, s’est intéressée à la formation des structures dentaires composées de dentine, d’émailloïde et d’émail. L’exploration in silico de l’impact de la courbure initiale de l’épithélium et du timing spatio-temporel d’activation des cellules a permis de montrer que la modification de ce type de paramètres intercellulaires influençait la présence et la répartition des tissus au sein d’une structure. Une quatrième partie révisant la paléohistologie d'Astraspis avait pour but de reconstruire l’ontogénie de l'une des premières structures « dentaires ». En plus de renforcer l'identification du tissu recouvrant en tant qu'émailloïde, cela a permis de comparer les mécanismes de développement de ces premières structures avec ceux des actuelles. Une différence majeure étant que les odontodes des stem-gnathostomes semblaient se former suite à une activation synchrone, et non décalée, des cellules mésenchymateuses. Une cinquième partie se penchait sur l’histomorphogenèse des structures en « empreinte digitale » et « nid-d'abeilles » présentes chez Anglaspis. Cela a permis de discuter des mécanismes de structuration, tels que les mécanismes de réaction-diffusion, qui ont pu influencer la formation du squelette des premiers vertébrés.
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  • HAL Id : tel-04861141 , version 1

Citer

Guillaume Houée. Development and evolution of the vertebrate mineralized skeleton : histomorphogenetic modeling applied to pteraspidomorph fossils. Paleontology. Sorbonne Université, 2023. English. ⟨NNT : 2023SORUS571⟩. ⟨tel-04861141⟩
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